Hanna Bekker vom Rath stammte aus einer bedeutenden Frankfurter Industriellendynastie. Sie nahm ab 1905 privaten Mal- und Zeichenunterricht im Atelier von Marie Paquet-Steinhausen am Städelschen Kunstinstitut und seit 1913 in Hofheim am Taunus bei Ottilie W. Roederstein, mit der sie eine enge Freundschaft verband. Zwischen 1915 und 1918 studierte sie auf Empfehlung Roedersteins bei Adolf Hölzel und bei Ida Kerkovius in Stuttgart, mit welcher sie lebenslang befreundet blieb.
Daneben setzte sie sich aktiv für die Gleichberechtigung der Frau ein und hielt 1918 auf einer SPD-Versammlung in der Frankfurter Paulskirche eine Rede.1920 heiratete sie den Musikkritiker und Schriftsteller Paul Bekker. Ihr „Blaues Haus“ in Hofheim am Taunus wurde zu einem wichtigen Treffpunkt intellektueller und kreativer Kreise. Das Ehepaar ließ sich 1930 scheiden.
Bekannt wurde Bekker vom Rath vor allem als Mäzenin und Galeristin. Sie knüpfte Kontakte zu zahlreichen expressionistischen Künstlerinnen und Künstlern, darunter Karl Schmidt-Rottluff, Emy Roeder sowie Ludwig und Else Meidner. Im Jahr 1929 gründete sie die „Vereinigung der Freunde der Kunst Alexej von Jawlenskys“. Während der NS-Zeit unterstützte sie als „entartet“ diffamierte Künstlerinnen und Künstler. 1947 eröffnete sie eine Galerie für moderne Kunst, das „Frankfurter Kunstkabinett Hanna Bekker vom Rath“.